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Im New York der 1950er erzählt Motherless Brooklyn die Geschichte von Lionel Essrog, einem einsamen Privatdetektiv mit Tourette-Syndrom, der versucht, den Mord an seinem Mentor und einzigen Freunde Frank Minna aufzudecken. Ausgestattet mit nur sehr wenigen Hinweisen und angetrieben von seinem obsessiven Verstand deckt Lionel streng gehütete Geheimnisse auf, die über das Schicksal der gesamten Stadt entscheiden können. In einem Mysterium, das ihn von verrauchten Jazz-Clubs in Harlem über die ernüchternden Slums Brooklyns bis hin zu den goldenen Hallen der erfolgreichsten Börsenmakler New Yorks führt, stellt sich Lionel Verbrechern, Korruption und dem gefährlichsten Mann der Stadt, um Gerechtigkeit für seinen Freund zu bekommen und die Frau zu retten, die möglicherweise seine letzte Rettung sein könnte.